Em Whispering Willows, o jogador assume o papel de Elena, uma jovem determinada com a extraordinária capacidade de projetar seu espírito fora de seu corpo. Em sua forma espectral, Elena pode interagir com os espíritos benevolentes e fantasmas perversos que costumavam habitar dentro das paredes da sinistra Willows Mansion – almas perdidas, presas no tempo e no espaço, que guardam os segredos que Elena precisará para atravessar o terrível antigo mansão. Os jogadores precisam usar as formas corpóreas e etéreas de Elena para superar obstáculos, resolver os enigmas dos espectros enigmáticos da mansão e encontrar o pai perdido de Elena.